Genomic inversions in Escherichia coli alter gene expression and are associated with nucleoid protein binding sites

Abstract

Genomic reorganization, such as rearrangements and inversions, influences how genetic information is organized within the bacterial genomes. Inversions, in particular, facilitate genome evolution through gene gain and loss, and can alter gene expression. Previous studies have investigated the impact inversions have on gene expression induced inversions targeting specific genes or examine inversions between distantly related species. This fails to encompass a genome-wide perspective of naturally occurring inversions and their post-adaptation impact on gene expression. Here, we used bioinformatic techniques and multiple RNA-seq datasets to investigate the short- and long-range impact inversions have on genomic gene expression within Escherichia coli. We observed differences in gene expression between homologous inverted and non-inverted genes even after long-term exposure to adaptive selection. In 4% of inversions representing 33 genes, differential gene expression between inverted and non-inverted homologs was detected, with greater than two-thirds (71%) of differentially expressed inverted genes having 9.4–85.6-fold higher gene expression. The identified inversions had more overlap than expected with nucleoid-associated protein binding sites, which assist in the regulation of genomic gene expression. Some inversions can drastically impact gene expression, even between different strains of E. coli, and could provide a mechanism for the diversification of genetic content through controlled expression changes.

Résumé

La réorganisation du génome, au moyen de réarrangements ou d’inversions, influence comment l’information génétique est organisée au sein des génomes bactériens. Les inversions, en particulier, facilitent l’évolution du génome via le gain et la perte de gènes, ce qui peut altérer l’expression génique. Les études antérieures sur l’impact des inversions sur l’expression génique ont principalement porté sur des inversions induites chez des gènes spécifiques ou encore se sont intéressées aux inversions entre espèces peu apparentées. Celles-ci n’ont donc pas apporté une perspective pangénomique sur les inversions d’origine naturelle et leur impact post-adaptatif sur l’expression génique. Dans ce travail, les auteurs emploient des approches bioinformatiques et de nombreux jeu de données RNA-seq pour étudier l’impact proximal et distal qu’ont les inversions sur l’expression génique à l’échelle génomique chez l’Escherichia coli. Les auteurs ont observé des différences dans l’expression génique entre gènes homologues inversés et non-inversés, même après une longue période de sélection adaptative. Chez 4 % des inversions impliquant 33 gènes, une expression différentielle entre les homologues inversés et non-inversés a été décelée; chez plus de deux tiers (71 %) des gènes à expression différentielle, l’amplitude de l’expression différentielle variait entre 9,4 et 85,6 fois. Les inversions identifiées présentaient un plus grand chevauchement qu’attendu entre les sites de liaison des protéines associées au nucléoïde, lesquelles participent à la régulation de l’expression génique. Certaines inversions peuvent avoir un impact considérable sur l’expression génique, même entre différentes souches d’E. coli. Celles-ci pourraient fournir un mécanisme pour expliquer la diversification du contenu génétique via des changements d’expression génique contrôlés.

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